In dit onderdeel staat cognitie centraal. Onder (dierlijke) cognitie in brede zin wordt het vermogen verstaan om kennis te verwerven, te verwerken, op te slaan en te gebruiken. Hiervoor is de fysiologie en anatomie van vissen van belang, aangezien er voor cognitieve vermogens hersenen en zintuigen nodig zijn. De brede definitie van cognitie omvat onder andere perceptie, herkennen van anderen en zichzelf, het kunnen richten van aandacht, conceptualiseren en categoriseren, oriëntatie in tijd en ruimte, gebruik van gereedschap, redeneren, problemen oplossen, rekenvaardigheid, kennis overdragen aan soortgenoten of andere organismen, bewustzijn en de zogenaamde ‘theory of mind’. Dit laatste is het vermogen om te kunnen inschatten wat een ander individu weet.
In de eerste studies naar dierlijke cognitie werden goudvissen onder andere vergeleken met apen, die in absolute zin veel meer in staat lijken om rationele beslissingen te nemen. In de klassieke onderzoeken naar cognitie bij dieren wordt echter voorbijgegaan aan de de omgevingen waarin vissen leven. Juist de hoge mate van variatie in aquatische omgevingen verklaart waarom vissen in dezelfde experimentele context andere beslissingen nemen dan landdieren. Als er wel rekening wordt gehouden met deze omgevingsfactoren, ontstaat een heel ander beeld van de vermogens van vissen.
Ruimtelijke oriëntatie
Er zijn meerdere onderzoeken gedaan naar hoe vissen zichzelf in hun omgeving oriënteren en routes leren naar voeder-, rust- of paaiplekken. Uit een onderzoek hiernaar bleek dat op specifieke rustplekken het roodbekje (Haemulon flavolineatum) veel voorkwam. Dagelijks legden zij dezelfde route af naar een foerageerplek. Regelmatig kwamen er nieuwe jongen bij, die ook dezelfde route naar de voederplek aflegden door de oudere vissen te volgen en daarmee de route leerden. Dit werd bevestigd doordat de jongen de route naar de voederplek niet meer konden vinden op het moment dat de oudere vissen werden verwijderd voordat ze de route hadden geleerd. Als de jongen echter twee dagen de tijd hadden gekregen om de oudere vissen te volgen, dan konden zij de route naar de voederplek ook terugvinden als de oudere vissen waren verwijderd., Dit toont aan dat ze in relatief korte tijd de route konden leren en onthouden.
Onderzoek naar de lipvis Thalassoma bifasciatum toonde vergelijkbare resultaten. Deze vissoort gebruikt generaties lang dezelfde paaiplekken. Hele populaties werden verwijderd en later samen met nieuwe lipvissen teruggeplaatst. De nieuwe vissen ontdekten al snel nieuwe paaiplekken die vervolgens werden opgenomen bij de al bekende plekken voor de daaropvolgende generaties. In de twaalf jaar waarin deze populatie werd gevolgd is er vervolgens nooit meer een paaiplek verloren gegaan of bijgekomen, ondanks fluctuaties in de grootte van de populatie., Dit wijst erop dat het leren van soortgenoten een belangrijke rol speelt in hun oriëntatievermogen.
De grondel (Bathygobius soporator) heeft een buitengewone vaardigheid. Grondels leven in de wateren van intergetijdengebieden (het gebied dat onder water staat bij vloed en boven water komt bij eb). Wanneer het eb wordt, zitten ze opgesloten in de wateren tussen de rotsen, waardoor ze een gemakkelijke prooi vormen voor roofdieren. Wanneer het nodig is, zijn ze echter in staat om over de rotsen heen van water naar water te springen, zonder dat ze vooraf kunnen zien waar ze terecht zullen komen. Ze zijn hiertoe in staat door tijdens de periode waarin het vloed is de gehele samenstelling van het onder water gelegen rotsgebied in te prenten; deze informatie fungeert als een mentale plattegrond. Op het moment dat ze worden bedreigd door een roofdier, weten ze dus precies hoe ver en hoe hoog ze moeten springen om te kunnen ontsnappen.
Vissen blijken dus over een bijzonder goed oriëntatievermogen te beschikken. De vraag die dit bij onderzoekers opriep is hoe riviervissen in staat zijn om (migratie)routes te onthouden, terwijl ze in hun aquatische leefomgeving vrij weinig vaste oriëntatiepunten hebben. De sterkte van de waterstroming, helderheid en hoogtestand van het water fluctueren hier sterk. Daarnaast kunnen oriëntatiepunten zoals takken van de ene op de andere dag door natuurlijke factoren verplaatst worden. Een vijver daarentegen is veel stabieler, waardoor er werd verwacht dat vissen in vijvers zich op een andere manier oriënteren dan vissen in rivieren. Dit werd onderzocht door stekelbaarzen uit de rivier en uit de vijver in een doolhof te plaatsen. Wanneer er planten in het doolhof werden geplaatst die een zogenaamde poort naar het voedsel vormden, presteerden de stekelbaarzen uit de vijver significant beter dan voordat de planten waren geplaatst. Bij de stekelbaarzen uit de rivier was er echter geen verandering in hun prestatie, wat aangeeft dat ze weinig aandacht besteden aan oriëntatiepunten. Genen leken hierbij geen rol te spelen, aangezien er geen verschil was in prestaties op het moment dat vissoorten uit beide omgevingen werden grootgebracht in laboratoria waar factoren van zowel een rivier als een vijver werden nagebootst. Vissen die dus in een complexe omgeving leven zijn constant bezig kleine hoeveelheden informatie op te slaan om op die manier een mentale kaart te kunnen vormen van hun leefomgeving. Hieruit blijkt dat het voor het oriëntatievermogen van vissen belangrijk is dat zij veel verschillende soorten informatie kunnen verwerken en toepassen.
Geheugen
Van vissen wordt vaak gedacht dat ze weinig cognitieve vermogens hebben – ze zouden bijvoorbeeld maar een geheugen van drie seconden hebben. In de jaren ’90 is al aangetoond dat dit een fabeltje is: goudvissen kunnen zich dingen herinneren die ze maanden geleden hebben geleerd. Daarnaast hebben ze kennis van tijd en ruimte; ze kunnen bijvoorbeeld onthouden dat er eten beschikbaar is op bepaalde tijdstippen of plekken en hun weg door een doolhof leren vinden.
Siamese kempvissen (Betta splendens) bleken in staat om op basis van herinneringen aan gevechten tussen soortgenoten te voorspellen welke vissen toekomstige gevechten zullen winnen of verliezen. Ze doen dit door dominantie en gevechtsvaardigheden te observeren en trekken op basis hiervan conclusies. Op dezelfde manier beoordelen ze welke soortgenoten vertrouwenswaardig zijn en met welke ze beter niet kunnen samenwerken.
Rekenvaardigheden
Van zoogdieren is al langer bekend dat ze twee afzonderlijke systemen hebben om te tellen: een precies systeem waarmee ze kleine hoeveelheden kunnen tellen (tot drie of vier) en een minder precies systeem voor grote aantallen. Er is aangetoond dat de tandkarper (Xenotoca eiseni), muskietenvis (Gambusia affinis),,, guppy (Poecilia reticulata), en tenminste één soort maanvis (Pterophyllum) rekentaken even goed uitvoeren als zoogdieren. Dit maakt het zeer waarschijnlijk dat ze een soortgelijk telsysteem hebben.
Gebruik van gereedschap
Het is al vaak aangetoond dat dieren voorwerpen gebruiken als gereedschap. Voor vissen is het gebruik van gereedschap ingewikkelder dan voor landdieren: aangezien ze geen ledematen hebben kunnen ze dit moeilijker hanteren. Daarnaast zijn er ook veel verschillen tussen het hanteren van gereedschap onder water en in de lucht., Hierom vereist het hanteren van gereedschap bij vissen meer cognitieve vaardigheden dan bij landdieren. In 1958 werd voor het eerst het gebruik van gereedschap door kwiekwies (Hoplosternum thoracatum) gedocumenteerd. De vissen in kwestie maakten hun eieren vast aan een blad en droegen het blad vervolgens met grote zorgvuldigheid in hun mond naar een veilige plek op het moment dat er gevaar dreigde., Later werd ook bij cichliden (Cichlidae) gezien dat verschillende bladeren werden geïnspecteerd en afgekeurd, voordat er een geschikt blad werd gekozen om hun eieren op te leggen. Bij dreigend gevaar werd het blad opgetild en naar een veilige plek vervoerd.,
Het gebruik van gereedschap om een prooi te kunnen vangen komt ook voor. Bij twee lipvissoorten (Cheilinus trilobatus en Coris angulate) is aangetoond dat ze stenen gebruiken om zee-egels open te slaan. Ze keren daarvoor ook herhaaldelijk terug naar dezelfde steen om die nog eens te gebruiken. Uit observatie van blauwe trekkervissen (Balistes fuscus) blijkt dat zij water naar zee-egels toeblazen die zichzelf vasthouden aan rotsen. Door de waterstroom komen de egels los, waarna de lipvissen deze vanaf de minder stekelige onderkant kunnen bijten. In 1995 werd voor het eerst het kapotslaan van mantels op rotsen door de lipvis Halichoeres garnoti beschreven als het gebruik van gereedschap. Dit is later ook geobserveerd bij de lipvissen Choerodon schoenleinii, Thalassoma hardwicke en Choerodon Anchorago.
Onder bewustzijn verstaan we het cognitieve vermogen dat nodig is om emoties te kunnen ervaren. Dit bewustzijn zorgt ervoor dat vissen niet alleen gebeurtenissen kunnen observeren en erop reageren, maar dat ze hier ook emoties bij kunnen ervaren. Evolutionair gezien is dit ook logisch. Dankzij deze emoties zijn vissen namelijk in staat om in te schatten of beslissingen die ze maken hun voortplanting en overlevingskansen vergroten of verkleinen. In dat laatste geval zullen deze situaties in de toekomst herkend en vermeden worden.
Vissen hebben een zogenaamd toegankelijk bewustzijn. Hiermee wordt het vermogen bedoeld om over bepaalde gevoelens na te denken, zowel met betrekking tot gebeurtenissen die zich nu voordoen als die uit het verleden. Daarnaast kunnen ze gedachten hebben over bepaalde informatie, hier dus een mentaal beeld van vormen. Vissen zijn bijvoorbeeld in staat om negatieve ervaringen en objecten waaraan ze zich hebben verwond nog jaren later vermijden.,, Dit is geen reflexmatige reactie, wanter is wetenschappelijk aangetoond dat vissen per situatie een beslissing nemen. Een voorbeeld hiervan is een onderzoek waarin forellen in een gedeelte van de tank waarin ze verbleven werden blootgesteld aan milde elektrische schokken. De forellen leerden al snel om dit gedeelte van de tank te vermijden. Echter, toen er meer soortgenoten aan de aangrenzende tank werden toegevoegd, besloten de forellen om de elektrische schokken te tolereren, zodat ze sociale interactie met soortgenoten konden hebben, iets waaraan ze klaarblijkelijk waarde hechten.
De afgifte van dopamine (een stof die hoort bij het beloningssysteem van de hersenen) en gedrag als gevolg van emoties worden bij mensen beïnvloed door het limbische systeem in onze hersenen. Vissen produceren ook dopamine en hebben in hun voorhersenen een gespecialiseerd gebied dat qua werking overeenkomsten vertoont met ons limbische systeem. Vissen hebben dan ook een zogeheten ‘fenomenaal bewustzijn’: ze kunnen waarnemen wat er om hen heen gebeurt en naar aanleiding hiervan emoties ervaren. Dit versterkt het besef dat je bestaat. Er is onderzocht of dieren dit daadwerkelijk beseffen. Verschillende diersoorten kregen in dit onderzoek een spiegel voorgehouden. Hierna werd er een rode stip op hun hoofd aangebracht, waarna ze weer een spiegel voorgehouden kregen. De dieren die zich anders gingen gedragen, slaagden voor het onderzoek: ze bewogen zich meer voor de spiegel om de rode stip beter te kunnen inspecteren en probeerden hem eraf te vegen. Menselijke baby’s slagen pas voor deze test rond de leeftijd van 18 maanden. De dieren die hiervoor slagen zijn onder andere de gewone poetslipvis, de reuzenmanta, dolfijnen, chimpansees en olifanten. Dit toont aan dat vissen wel degelijk zelfbewustzijn hebben.
Vissen zijn sociale dieren. Van buitenaf lijkt een school vissen willekeurig samengesteld, maar vissen hebben vaak een vaste groep waarin ze elkaar ook kennen. Vissen kunnen van elkaar leren en dit is ook hoe bepaalde tradities in de groep ontstaan.
Een manier waarop vissen van elkaar leren is door te communiceren. Dit doen ze, afhankelijk van hun soort, bijvoorbeeld met behulp van chemicaliën die ze in het water vrijlaten via hun urine, geluiden, lichaamstaal, elektrische schokken of bioluminescentie (het produceren van licht). Dit geeft ze de mogelijkheid om samen te werken, banden te vormen, gevechten uit te lokken (en het weer goed te maken), en er een partner op na te houden. Uit onderzoek is gebleken dat vissen zowel optimistisch als pessimistisch kunnen zijn en dat dit bij sommige vissoorten afhankelijk is van de aan- of afwezigheid van hun partner.
Samenwerking
Samenwerking tussen vissen komt voor in veel verschillende situaties, zoals het verdedigen van hun territorium of hun jongen, het vergaren van informatie over roofdieren of het graven van kuilen om eieren in te leggen. Daarnaast zijn er ook vissen die in groepen jagen, zoals zeebarbelen (Mullidae). Dit vereist een goede samenwerking waarbij coördinatie een grote rol speelt. Een deel van de vissen in de groep krijgt de rol van jager en een deel krijgt de taak om de weg te versperren. Op die manier jagen ze op hun prooien, die zich in nauwe ruimtes bevinden. Tandbaarzen (Epinephelinae) gebruiken ook bepaalde gebaren en signalen om de verborgen prooi onder de aandacht van hun partners te brengen.
Samenwerking tussen vissen van verschillende soorten komt ook voor. Een voorbeeld hiervan is het mutualisme (interactie waar beide partijen baat bij hebben) van de gewone poetslipvis (ook wel poetsvis genoemd)(Labroides dimidiatus) . Poetsvissen zoeken andere vissen op om dode huidcellen en parasieten te verwijderen en hun wonden te reinigen. Met regelmaat werken meerdere poetsvissen zelfs samen om deze taak beter uit te kunnen voeren. Ze herkennen de vissen die regelmatig terugkomen om deze ‘behandeling’ uit te laten voeren. Zo komt het ook geregeld voor dat er vissen moeten wachten tot ze aan de beurt zijn. De poetsvis baseert de keuze wie als eerste te behandelen onder andere op de vertrouwdheid met de wachtende vis (een eenmalige voorbijganger of een terugkerende ‘klant’). Sommige poetsvissen zullen hun klanten ‘oplichten’ door sporadisch een hap te nemen uit de schubben en slijmvliezen, aangezien deze meer voedingsstoffen bevatten. Een poetsvis die zijn klant oplicht kan worden herkend doordat tijdens het bijten de klant rilt door de schok die de beet veroorzaakt . Als dit te vaak gebeurt dan zal de klant de poetsvis straffen door deze op agressieve wijze te achtervolgen. De poetsvis kan een poging doen tot verzoening en voortzetting van de reiniging door over de rug van de klant te wrijven. De vissen in de wachtrij houden dit in de gaten en zullen op het moment dat dit te vaak voorkomt een andere poetsvis opzoeken. Poetsvissen zijn zich hiervan bewust, waardoor het oplichten minder vaak voorkomt als er klanten wachten. Wanneer een poetsvis zijn klant oplicht terwijl hij samenwerkt met een partner en als gevolg hiervan klanten uit de wachtrij vertrekken, dan zal de poetsvis gestraft worden door zijn partner. Hierdoor zal het oplichten in de toekomst minder vaak voorkomen. 46,,
Samenwerking tussen vissen van verschillende soorten is dus niet ongebruikelijk. Bij bepaalde vissoorten is zelfs een samenwerking met andere diersoorten geconstateerd. Een voorbeeld hiervan is de koraalforel die samenwerkt met de octopus tijdens het jagen. Dit is in het dierenrijk uiterst uitzonderlijk.
Interacties tussen prooi en roofdieren
Vissen kunnen alleen leren over roofdieren als ze heel alert zijn. Eén verkeerde beslissing kan fataal aflopen, waardoor er weinig ruimte is om te leren van fouten. Verdedigingsmechanismen tegen roofdieren worden daarom relatief snel aangeleerd. Vissen kunnen nieuwe soorten roofdieren herkennen op basis van overeenkomsten in geur, en uiterlijk met roofdieren die ze al kennen en ze kunnen in hun oordeel meerdere aanwijzingen meenemen. Vissen kunnen dit al leren als een soortgenoot eenmalig alarmsignalen afgeeft naar aanleiding van een aanvaring met een roofdier met een verwonding als gevolg.57,
De al eerder beschreven interactie tussen poetsvissen en hun klanten is interessant, omdat ze hun diensten ook verlenen aan roofvissen. Dit terwijl er verhoogde stressniveaus zijn gemeten bij poetsvissen op het moment dat ze in de aanwezigheid zijn van een roofvis-klant. Roofvissen blijken daarnaast eerder te worden geholpen en er wordt ook meer tijd genomen voor de behandeling.,
Op basis van het vermogen van vissen om roofdieren aan hun geur te herkennen is een onderzoek gedaan waarbij latente remming werd gemeten. Latente remming houdt in dat het langer duurt om een bekende prikkel ergens mee te associëren dan een onbekende prikkel. Er is ontdekt dat wanneer juffertjes (Pomacentridae) werden blootgesteld aan de geur van een roofdier voordat ze ooit in aanraking waren geweest met de geur in combinatie met alarmsignalen, ze in de eerste instantie de geur niet associeerden met gevaar. Echter, nadat ze vier tot zes keer waren blootgesteld aan de geur van het roofdier in combinatie met alarmsignalen associeerden ze de geur wél met gevaar. Dit toont aan dat zelfs in een omgeving waarin het van kritisch belang is om snel te kunnen leren, vissen op cognitief gebied toch flexibel blijven. Hierdoor zijn ze in staat om zich aan te passen aan veranderende situaties.
Bronnen
1 Patton, B.W., & Braithwaite, V.A. (2015). Changing tides: ecological and historical perspectives on fish cognition. WIREs Cognitive Science, 6: 159-176. DOI: 10.1002/wcs.1337.
2 Helfman, G. S., Meyer, J. L., & McFarland, W. N. (1982). The ontogeny of twilight migration patterns in grunts (Pisces: Haemulidae). Animal Behaviour, 30(2), 317–326. doi:10.1016/s0003-3472(82)80042-0
3 Helfman, G. S., & Schultz, E. T. (1984). Social transmission of behavioural traditions in a coral reef fish. Animal Behaviour, 32(2), 379–384. doi:10.1016/s0003-3472(84)80272-9
4 Warner, R. R. (1988). Traditionality of mating-site preferences in a coral reef fish. Nature, 335(6192), 719–721. doi:10.1038/335719a0
5 Warner, R. R. (1990). Male versus female influences on mating-site determination in a coral reef fish. Animal Behaviour, 39(3), 540–548. doi:10.1016/s0003-3472(05)80420-8
6 Aronson LR. Further studies on orientation and jumping behavior in the gobiid fish, Bathygobius soporator. Ann N Y Acad Sci. 1971;188(1):378-392.
7 Girvan JR, Braithwaite VA. Population differences in spatial learning in three-spined sticklebacks. Proc R Soc B Biol Sci 1998, 265:913–918. doi:10.1098/rspb.1998.0378
8 Girvan JR, Braithwaite VA. Orientation behaviour in sticklebacks: modified by experience or population specific? Behaviour 2000, 137(7/8):833–843.
9 Gee, P., Stephenson, & Wright, D.E. (1994). Temporal discrimination learning of operant feeding in goldfish (Carassius auratus). Journal of the Experimental Analysis of Behavior, 62(1): 1-13. DOI: 10.1901/jeab.1994.62-1.
10 Oliveira RF, McGregor PK, Latruffe C. Know thine enemy: fighting fish gather information from observing conspecific interactions. Proc R Soc London Ser Biol Sci. 1998;265(1401):1045-1049.
11 Brown C. Fish intelligence, sentience and ethics. Anim Cogn. June 2014. doi:10.1007/s10071-014-0761-0
12 Feigenson, L. et al. (2004) Core systems of number. Trends Cognit. Sci.8, 307–314
13 Stancher, G. et al. (2013) Discrimination of small quantities by fish (redtail splitfin, Xenotoca eiseni). Anim. Cogn. 16, 307–312
14 Agrillo, C. et al. (2008) Do fish count? Spontaneous discrimination of quantity in female mosquitofish. Anim. Cogn. 11, 495–503
15 Dadda, M. et al. (2009) Spontaneous number representation in mosquitofish. Cognition 112, 343–348
16 Agrillo, C. et al. (2009) Use of number by fish. PLoS ONE 4, e4786
17 Piffer, L. et al. (2012) Small and large number discrimination in guppies. Anim. Cogn. 15, 215–221
18 Piffer, L. et al. (2013) Large number discrimination in newborn Fish. PLoS ONE 8, e62466
19 Go´mez-Laplaza, L.M. and Gerlai, R. (2011) Can angelfish (Pterophyllum scalare) count? Discrimination between different shoal sizes follows Weber’s law. Anim. Cogn. 14, 1–9
20 Pásko Ł. Tool-like behavior in the sixbar wrasse, Thalassoma hardwicke (Bennett, 1830). Zoo Biol 2010,29:767–773. doi:10.1002/zoo.20307.91.
21 Mann J, Patterson EM. Tool use by aquatic animals. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci 2013,368:20120424. doi:10.1098/rstb.2012.0424.
22 Armbrust W. Haltung und Zucht von Hoplosternum thoracatum. Aquar Terr Z 1958, 11:97–100.
23 Bshary R, Wickler W, Fricke H. Fish cognition: a primate’s eye view. Anim Cogn 2002, 5:1–13.
24 Timms AM, Keenleyside MHA. The reproductive behaviour of Aequidens paraguayensis (Pisces, Cichlidae). Z Für Tierpsychol 1975, 39:8–23. doi:10.1111/j.1439-0310.1975.tb00896.x.
25 108. Keenleyside MHA, Prince CE. Spawning-site selection in relation to parental care of eggs in Aequidens paraguayensis (Pisces: Cichlidae). Can J Zool 1976,54:2135–2139. doi:10.1139/z76-247
26 Fricke HW. Fische als Feinde tropischer Seeigel. Mar Biol 1971, 9:328–338. doi:10.1007/BF00372827.
27 Coyer JA. Use of a rock as an anvil for breaking scallops by the yellowhead wrasse, Halichoeres Garnoti (Labridae). Bull Mar Sci 1995, 57:548–549.
28 Jones AM, Brown C, Gardner S. Tool use in the tuskfish Choerodon schoenleinii? Coral Reefs 2011,30:865.
29 Pa´sko Ł. Tool-like behavior in the sixbar wrasse, Thalassoma hardwicke (Bennett, 1830). Zoo Biol 2010, 29:767–773. doi:10.1002/zoo.20307.
30 Bernardi G. The use of tools by wrasses (Labridae). Coral Reef 2012, 31:39. doi:10.1007/s00338-011-0823-6.
31 Broom DM. Sentience and Animal Welfare. CABI; 2014
32 Braithwaite VA. Do Fish Feel Pain? Oxford: Oxford University Press; 2010.
33 Balcombe J. What a Fish Knows: The Inner Lives of Our Underwater Cousins. Scientific American/Farrar, Straus and Giroux; 2016.
34 Dunlop R, Millsopp S, Laming P. Avoidance learning in goldfish (Carassius auratus) and trout (Oncorhynchus mykiss) and implications for pain perception. Appl Anim Behav Sci. 2006;97(2-4):255-271. doi:10.1016/j.applanim.2005.06.018
35 Millot S, Cerqueira M, Castanheira MF, Øverli Ø, Martins CIM, Oliveira RF. Use of conditioned place preference/avoidance tests to assess affective states in fish. Appl Anim Behav Sci. 2014;154:104-111. doi:10.1016/J.APPLANIM.2014.02.004
36 Dunlop R, Millsopp S, Laming P. Avoidance learning in goldfish (Carassius auratus) and trout (Oncorhynchus mykiss) and implications for pain perception. Appl Anim Behav Sci. 2006;97(2-4):255-271. doi:10.1016/j.applanim.2005.06.018
37 Braithwaite VA. Do Fish Feel Pain? Oxford: Oxford University Press; 2010.
38 Kohda M, Takashi H, Takeyama T, et al. Cleaner wrasse pass the mark test. What are the implications for consciousness and self-awareness testing in animals? bioRxiv. January 2018.
39 Ari C, D’Agostino DP. Contingency checking and self-directed behaviors in giant manta rays: Do elasmobranchs have self-awareness? J Ethol.2016;34(2):167-174. doi:10.1007/s10164-016-0462-z
40 Balcombe J. What a Fish Knows: The Inner Lives of Our Underwater Cousins. Scientific American/Farrar, Straus and Giroux; 2016.
41 Brown C. Fish intelligence, sentience and ethics. Anim Cogn. June 2014. doi:10.1007/s10071-014-0761-0
42 Laubu C, Louâpre P, Dechaume-Moncharmont FX. Pair-bonding influences affective state in a monogamous fish species. Proc R Soc B Biol Sci.2019;286(1904). doi:10.1098/rspb.2019.0760
43 Strübin, C. et al. (2011) On group living and collaborative hunting in the yellow saddle goatfish (Parupeneus cyclostomus). Ethology 117, 961–969
44 Vail, A.L. et al. (2013) Referential gestures in fish collaborative hunting. Nat. Commun. 4, 1765
45 Bshary R, Grutter AS, Willener AST, Leimar O. Pairs of cooperating cleaner fish provide better service quality than singletons. Nature. 2008;455(7215):964.
46 Tebbich S, Bshary R, Grutter A. Cleaner fish Labroides dimidiatus recognise familiar clients. Anim Cogn. 2002;5(3):139-145.
47 Grutter AS, Bshary R. Cleaner wrasse prefer client mucus: support for partner control mechanisms in cleaning interactions. Proc Biol Sci 2003, 270(suppl2):S242–S244. doi:10.1098/rsbl.2003.0077.
48 Soares MC, Bshary R, Côté IM. Does cleanerfish service quality depend on client value or choice options? Anim Behav 2008, 76:123–130. doi:10.1016/j.anbehav.2008.01.015.
49 Bshary R, Grutter AS, Willener AST, Leimar O. Pairs of cooperating cleaner fish provide better service quality than singletons. Nature. 2008;455(7215):964.
50 Bshary R, Schäffer D. Choosy reef fish select cleaner fish that provide high-quality service. Anim Behav2002, 63:557–564. doi:10.1006/anbe.2001.1923
51 Pinto A, Oates J, Grutter A, Bshary R. Cleaner wrasses Labroides dimidiatus are more cooperative in the presence of an audience. Curr Biol 2011, 21:1140–1144. doi:10.1016/j.cub.2011.05.021.
52 Bshary R, Grutter AS. Asymmetric cheating opportunities and partner control in a cleaner fish mutualism.Anim Behav 2002, 63:547–555. doi:10.1006/anbe.2001.1937.
53 Vail AL, Manica A, Bshary R. Referential gestures in fish collaborative hunting. Nat Commun. 1765;4:2013
54 Kelley JL. Assessment of predation risk by prey fishes. In:Magnhagen C, Braithwaite VA, Forsgren E, Kapoor BG, eds. Fish Behaviour. Enfield, NH: Science Publishers; 2008, 269–301.
55 Brown, G.E. et al. (2011) Generalization of predators and nonpredators by juvenile rainbow trout: learning what is and is not a threat. Anim. Behav. 81, 1249–1256
56 Mitchell, M.D. et al. (2013) Generalization of learned predator recognition in coral reef ecosystems: how cautious are damselfish? Funct. Ecol. 27, 299–304
57 Brown GE, Ferrari MCO, Chivers DP. Learning about danger: chemical alarm cues and threat-sensitive assessment of predation risk by fishes. In: Brown C, Laland K, Krause J, eds. Fish Cognition and Behaviour. Oxford: Wiley Blackwell; 2011, 59–80.
58 Manassa, R.P. et al. (2013) Coral reef fish incorporate multiple sources of visual and chemical information to mediate predation risk. Anim. Behav. 86, 717–722
59 Chivers DP, Smith RJF. The role of experience and chemical alarm signalling in predator recognition by fathead minnows, Pimephales promelas. J Fish Biol 1994, 44:273–285. doi:10.1111/j.1095-8649.1994.tb01205.x
60 Bshary R, Côté IM. New perspectives on marine cleaning mutualism. In: Magnhagen C, Braithwaite VA, Forsgren E, Kapoor BK, eds. Fish Behaviour. London: Scientific Press; 2008
61 Soares MC, Bshary R, Cardoso SC, Côté IM, Oliveira RF. Face your fears: cleaning gobies inspect predators despite being stressed by them. PLoS One 2012, 7:e39781. doi:10.1371/journal.pone.0039781.
62 Mitchell MD, McCormick MI, Ferrari MCO, Chivers DP. Friend or foe? The role of latent inhibition in predator and non-predator labelling by coral reef fishes. Anim Cogn 2011, 14:707–714. doi:10.1007/s10071-011-0405-6
